Naguère, Koyomi était un lycéen banal. Jusqu'au soir où il a succombé aux suppliques de la belle Kiss-Shot. Ce soir où la "reine des chimères" lui a confié une mission : récupérer les membres que lui ont dérobé trois chasseurs de vampires impitoyables. Dramaturgy, Guillotine Cutter et Episode. Autant de noms qui ont fait basculer son destin... et celui de Tsubasa. Cette quête n'en a laissé aucun indemne. C'est là que tout a commencé !

Alors que l'exorcisme destiné à libérer Nadeko de sa malédiction se déroulait jusque-là sans accroc, la situation vire soudain au cauchemar. La jeune fille n'était pas la proie d'un seul serpent, mais de deux ! Et le second ne semble pas décidé à lâcher prise. Face à cette puissante chimère, Koyomi va devoir déployer tous ses talents vampiriques. Jamais il n'aurait autrefois pensé pouvoir tenir tête à de telles créatures. Pourtant, tout avait changé, un beau soir lors des vacances de printemps...

Koyomi Araragi est un lycéen un peu particulier  : mordu par une vampire âgée de 500 ans, il doit composer avec des capacités hors du commun qui le rendent, malgré lui, sensible aux phénomènes surnaturels... Un jour, il rattrape Hitagi, une de ses camarades de classe, alors qu'elle chutait dans les escaliers. Quelle n'est pas sa surprise quand il découvre qu'elle ne pèse pratiquement rien  ! Très vite, Koyomi réalise qu'une entité chimérique a pris possession de la jeune fille  et qu'il va devoir lui  venir en aide...
 

Une fois le  Rainy  Devil  vaincu,  Koyomi  et  Suruga  se rendent  ensemble  dans  un ancien sanctuaire shintô  perdu au coeur de la montagne  pour y placer un talisman  à la demande de Mémé  Oshino.  Là-bas,  c'est  une scène effroyable  qui les attend : des serpents déchiquetés et des dizaines d'insultes  placardées sur  un arbre.  Mais plus étrange encore est la présence sur de  Nadeko  Sengoku  sur les lieux, une amie de  la soeur  de  Koyomi  qu'il  avait oubliée  et qui  n'est peut-être pas étrangère au massacre... 

Épaulé par Hitagi, Koyomi entreprend de guider la petite Mayoi hors du labyrinthe dont elle est prisonnière, afin qu'elle puisse retrouver sa mère. Malheureusement, l'affaire est plus ardue qu'il n'y paraît. Impossible d'en trouver la sortie ! Mais petit à petit, Koyomi est envahi d'un terrible doute : quelque chose cloche, c'est certain. Mais quoi... ?

Grâce  à l'affaire  Hachikuji, Koyomi  et Hitagi  se sont rapprochés. Désormais en couple, les deux tourtereaux  aspirent à  savourer  enfin  le  quotidien  tranquille  de banals lycéens. Mais  c'était sans compter sur  la propension de  Koyomi  à attirer les anomalies, dont un  mystérieux individu encapuchonné  et  doté d'un bras de singe à la force titanesque,  qui semble bien décidé à en découdre avec lui pour une raison obscure... 

Le jour de la fête des mères, Koyomi et Araragi tombent par hasard sur une enfant égarée du nom de Mayoi. Hitagi, qui se sent redevable envers Koyomi après l'affaire de la chimère crabe, décide de lui prêter main-forte pour aider la petite à retrouver le chemin menant au domicile de sa mère. Mais la bienveillance des deux amis pourrait bien leur avoir fait de nouveau franchir la frontière qui sépare leur monde de celui des chimères...

Persuadé  qu'il existe un lien entre son mystérieux agresseur et  Suruga  Kanbaru,  qui formait autrefois avec  Hitagi  le célèbre « binôme  Valhalla »,  Koyomi  se rend au domicile de la superstar du lycée.  Mais  rien ne pourrait le préparer à ce  qu'il  va découvrir à l'occasion de cette visite  à  sa cadette, car  derrière son sourire d'ange,  c'est bien plus d'un secret que dissimule  l'étoile montante de l'équipe de basket... 

Envers et endroit. Conscient et inconscient. Être aux côtés de Hitagi... et tuer Koyomi. Voilà le voeu que Suruga Kanbaru, la star du lycée, a confié au Rainy Devil qui a pris possession d'elle. Koyomi est face à un dilemme : comment extirper Suruga des griffes du démon sans y laisser la vie ?! S'engage alors un violent combat entre les deux adversaires, dont l'issue s'annonce funeste. Mais l'arrivée inopinée de Hitagi sur le champ de bataille va tout faire basculer.

Malgré ses nouveaux pouvoirs, Koyomi se sent dépassé par la mission que lui a confiée Kiss-Shot. Pourtant, il le sait, ce n'est qu'à cette condition qu'il reviendra humain. Il se résout donc à combattre le premier de leurs ennemis, un vampire qui traque ses congénères : Dramaturgy. Mais lorsque Koyomi se retrouve face à lui, le colosse lui fait une proposition inattendue...